En bortkommen, alene og atskilt fra familien, må en løskatt løse et eldgammelt mysterium for å unnslippe en for lengst glemt by. Stray er et tredjepersons katteeventyrspill som foregår blant de detaljerte, neonbelyste smugene i en forfallende cyberby og de mørke omgivelsene i dens lurvete underliv. Reis rundt i omgivelsene høyt og lavt, forsvar deg mot uforutsette trusler og løs mysteriene til dette ugjestmilde stedet bebodd av nysgjerrige droider og farlige skapninger. Se verden gjennom øynene til en katt og samhandle med omgivelsene på lekne måter. Vær snikende, smidig, dum og noen ganger så irriterende som mulig med de merkelige innbyggerne i denne mystiske verdenen. Underveis blir katten venn med en liten flygende drone, kun kjent som B-12. Med hjelp av denne nyvunne følgesvennen må duoen finne en vei ut.